Diversité génétique et microbienne inattendue pour le cycle de l’arsenic dans les sédiments des suintements froids des eaux profondes

npj Biofilms et Microbiomes volume 9, Numéro d'article : 13 (2023) Citer cet article

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Les suintements froids, où un fluide froid riche en hydrocarbures s'échappe du fond marin, montrent un fort enrichissement en arsenic métalloïde toxique (As). La toxicité et la mobilité de l'As peuvent être considérablement modifiées par des processus microbiens qui jouent un rôle important dans le cycle biogéochimique global de l'As. Cependant, un aperçu global des gènes et des microbes impliqués dans la transformation de l'As lors des suintements reste à dévoiler. En utilisant 87 métagénomes de sédiments et 33 métatranscriptomes dérivés de 13 suintements froids répartis dans le monde, nous montrons que les gènes de détoxification As (arsM, arsP, arsC1/arsC2, acr3) étaient répandus au niveau des suintements et plus diversifiés phylogénétiquement que prévu. Asgardarchaeota et une variété de phylums bactériens non identifiés (par exemple 4484-113, AABM5-125-24 et RBG-13-66-14) peuvent également jouer le rôle d'acteurs clés dans la transformation de l'As. L'abondance des gènes du cycle As et les compositions du microbiome associé à l'As se sont modifiées selon différentes profondeurs de sédiments ou types de suintements froids. La réduction de l'arsénite ou l'oxydation de l'arsénite, permettant d'économiser l'énergie, pourrait avoir un impact sur le cycle biogéochimique du carbone et de l'azote, en favorisant la fixation du carbone, la dégradation des hydrocarbures et la fixation de l'azote. Dans l’ensemble, cette étude fournit un aperçu complet des gènes et des microbes du cycle As dans les suintements froids enrichis en As, jetant ainsi une base solide pour des études ultérieures sur le cycle As dans le microbiome des eaux profondes aux niveaux enzymatique et processuel.

Les suintements froids se caractérisent par l’émission de fluides souterrains dans le fond marin et sont largement présents sur les marges continentales actives et passives1,2. Les fluides ascendants sont souvent riches en méthane et autres hydrocarbures qui soutiennent les oasis des fonds marins composées de divers micro-organismes et assemblages fauniques3,4. Le principal processus qui alimente les écosystèmes complexes de suintements froids est l’oxydation anaérobie du méthane (AOM), exploitée conjointement par un consortium d’archées anaérobies oxydant le méthane (ANME) et de bactéries sulfato-réductrices (SRB)5,6. L’AOM élimine environ 80 % du méthane évacué vers le haut, agissant comme un filtre à méthane efficace7. De plus, les sédiments des suintements froids des eaux profondes contiennent également des diazotrophes divers et abondants qui pourraient contribuer de manière substantielle au bilan azoté mondial8. Les suintements froids sont donc biologiquement et géochimiquement importants à l’échelle mondiale.

Les fluides de ventilation peuvent influencer de manière significative l’environnement sédimentaire des sites de suintement, entraînant des modifications des caractéristiques chimiques des sédiments9. En particulier, l'arsenic (As), l'un des éléments les plus abondants dans la croûte terrestre, est anormalement enrichi dans les sédiments d'infiltration10,11,12,13,14. L'enrichissement anormal en As pourrait être attribué aux fluides ascendants qui pourraient capturer l'As et d'autres métaux lors du passage à travers d'épaisses formations argileuses10,14 ; ou ce que l'on appelle l'effet navette de fer particulaire9,11,13. Il en va de même pour les métalloïdes toxiques qui, une fois exposés, peuvent avoir des effets négatifs sur tous les êtres vivants15. Selon les conditions physicochimiques, l'As peut être trouvé dans différents états d'oxydation et de méthylation, présentant différents niveaux de toxicité et de biodisponibilité16. Dans les environnements marins, l’arséniate (As(V)) et l’arsénite (As(III)) sont les formes dominantes d’As inorganique17. On suppose que les microbes ont développé un répertoire génétique lié au cycle As, remontant à au moins 2,72 milliards d'années18,19. Les processus de biotransformation incluent la détoxification pour atténuer la toxicité et la respiration pour conserver l'énergie. La détoxification de l'As est principalement réalisée en deux étapes : réduction de l'As(V) en As(III) par des réductases cytoplasmiques As(V) (gène arsC) avec homologie avec la famille de la glutarédoxine (gène arsC1) ou de la thiorédoxine (gène arsC2) et ultérieures. extrusion d'As (III) via les perméables d'efflux d'As (III) (gènes arsB et acr3) 20,21 (Fig. 1). Un autre mécanisme de détoxification de l'As implique la méthylation de l'As (III) en méthylarsénite (MAs (III)) par l'As (III) S-adénosylméthionine (SAM) méthyltransférase (gène arsM)22 (Fig. 1). Bien que les intermédiaires MAs(III) soient plus toxiques que l’As(III), ils ne s’accumulent pas dans les cellules et peuvent être détoxifiés par plusieurs voies différentes. Les MAs(III) peuvent être davantage méthylés par ArsM et volatilisés, extrudés des cellules via la perméase d'efflux de MAs(III) (gène arsP)23, oxydés en MAs(V) moins toxiques par l'oxydase spécifique de MAs(III) (gène arsH). )24, ou déméthylé en As(III) moins toxique par la C-As lyase (gène arsI)25. La respiration consistant en l'oxydation chimiolithotrophique de l'As (III) par l'As (III) oxydase (gènes aioAB / arxAB) et la réduction dissimulatoire de l'As (V) par l'As (V) réductase respiratoire (gènes arrAB) 15,26 (Fig. 1) . Pris ensemble, les microbes ont un effet potentiel énorme sur le cycle biogéochimique et la toxicité de l’As.